Das Haus von Donnies Familie wird in der Nacht des 2. Oktobers von einem Triebwerk eines Flugzeuges getroffen, sein Zimmer ist völlig zerstört. Donnie überlebt das Unglück nur, weil ihm in der Nacht zuvor ein Wesen namens “Frank” erschienen ist und Donnie dazu gebracht hat das Haus zu verlassen.

Als Donnie zu Hause ankommt, wird das Flugzeugteil gerade aus seinem Zimmer entfernt. Eine weitere Vision überkommt Donnie und Frank, der meist in Rätseln spricht, prophezeit das Ende der Welt, welches in 28 Tagen, 6 Stunden, 42 Minuten und 12 Sekunden stattfinden soll.

Donnie wird von Frank dazu gebracht in der Schule einen Wasserrohrbruch zu verursachen. Da die Englischlehrerin Karen Pomeroy kurz zuvor eine Kurzgeschichte analysiert hatte, in der ein Haus durch die Überflutung zerstört wird, richtet sich der Verdacht gegen die Schüler. Man kann aber Donnie nichts nachweisen.

In der Klasse von Donnie gibt es eine neue Schülerin, Gretchen Ross. Durch die Überschwemmung ergibt es sich das die beiden ins Gespräch kommen. Es stellt sich heraus das ihre Mutter unter neuem Namen in die Stadt gezogen ist, da der Stiefvater auf ihre Mutter eingestochen hat. Donnie und Gretchen freunden sich an und werden ein Paar.

Die Lehrerin Kitty Farmer will den Schülern die Wellness-Theorien der örtlichen Berühmtheit Jim Cunningham beibringen. Als Donnie diese Theorien als albern und überflüssig abtut fühlt sich die Lehrerin beleidigt. Auch eine Veranstaltung Cunninghams stört er, indem er dessen Lebenshilfe-Tipps lächerlich macht. Donnies Verhalten wird immer merkwürdiger, was vielen auffällt.

Frank fragt Donnie ob er an Zeitreisen glaube, darauf hin stellt Donnie Untersuchungen an und findet heraus, dass Roberta Sparrow ein Buch über die Philosophie des Zeitreisens geschrieben hat. Donnie studiert das Buch Seite für Seite. Frank rät ihm er solle doch Roberta Sparrow einen Brief schreiben. Eines Abends sieht Donnie dann röhrenförmige Strahlen aus den anderen Menschen austreten. Die Strahlen zeigen offenbar an wohin die Mensche gehen werden. Auch aus Donnie selbst treten diese Strahlen, er folgt der angezeigten Richtung und gelangt dabei ins Schlafzimmer der Eltern, wo er eine Pistole findet und mit nimmt.

Frank erscheint wieder als Donnie und Gretchen gemeinsam einen Film im Kino sahen und Gretchen eingeschlafen ist. Donnie bittet Frank doch seine Maske mal abzunehmen, Frank kommt dem nach und unter der Maske kommt ein junger Mann zum Vorschein, der am Auge schwer verletzt ist. Frank befiehlt Donni aus dem Kino zu gehen und das Haus der Cunnings niederzubrennen. Bevor Gretchen aufwacht sitzt Donnie wieder neben ihr.

Der Schuldirektor entlässt die Lehrerin Karen Pomeroy, da dieser falsche Lehrmetoden vorgeworfen werden. Donnie trifft sie zufällig an ihrem letzten Arbeitstag und der Begriff “Cellar Door” (Kellertür) steht an der Tafel. Donnie fragt nach der Bedeutung und sie sagt ein berühmter Linguist habe ihr mal gesagt, es sei das schönste Wort der englischen Sprache.

Kinderpornographisches Material und ein eigenes Studio zur Herstellung schmutzen Bildmaterials wurde bei der Untersuchung des Brandes im Cunninghams Haus gefunden. Mrs. Farmer, eine Anhängerin Cunninghams vermutet darin eine Verschwörung und nimmt sich dessen Verteidigung an. Aus diesem Grunde muss Donnies Mutter als Ersatz für Mrs. Farmer einspringen und mit der Mädchentanzgruppe der Schule zum Finale eines Talentwettbewerbs fliegen.

Das Haus ist den Kindern überlassen, was Donnie und seine ältere Schwester dazu veranlasst eine Halloween Party in der Nacht zu veranstalten. Donnie und Gretchen kommen sich näher und schlafen miteinander. Donnie hat wieder eine Vision und fährt mit Gretchen und zwei Freunden zu dem Haus von Roberta Sparrow. Aber niemand öffnet die Tür als das Quartett ankommt. Donnie erinnert sich an die Kellertür und die Jugendlichen ein. Sie werden von zwei Mitschülern angegriffen, die im Film schon früher als Rowdys in Erscheinung treten.

“Deus ex Machina” sagt Donnie als sich ein Auto nähert und mitten auf der Straße steht Roberta Sparrow, die gerade Donnies Brief aus dem Briefkasten holt. Der Fahrer des Wagens weicht Roberta aus und überfährt die am Boden liegende Gretchen. Die beiden Rowdys sind bereits geflüchtet. Zwei schockierte Männer steigen aus dem Wagen.

Der Fahrer wir von Beifahrer Frank gerufen der sich als der selbe Mann entpuppt wie der Mann aus Donnies Visionen. Er trägt auch das gleiche Hasenkostüm wie der Frank aus den Visionen, weiß aber nichts davon. Donnie, durch den Tod von Gretchen nicht Herr seiner Sinne, erschießt Frank mit einem Schuss ins Auge. (Das ist auch der Grund warum der Frank aus den Visionen ein verletztes Auge hat)

Roberta sagt zu Donnie, dass nun nicht mehr viel Zeit bleibt. Donnie begibt sich mit der Leiche Gretchens an den Stadtrand und beobachtet eine seltsame Wolkenformation über der Stadt. Das Flugzeug, in dem Donnies Mutter sitzt, gerät plötzlich außer Kontrolle …

Der US Präsident Thomas Whitmore hegt die Zuversicht eine freudliche Beziehung zu den Fremden aufbauen zu können. Der Funktechniker David Levinson entdeckt dass die Satellitenstörungen, auf ein Signal das von den Außerirdischen ausgeht, zurückzuführen ist. Das Signal, ein Countdown wie er glaubt soll den Angriff der Raumschiffe koordinieren. Noch rechtzeitig kann David seine Ex-Frau Connie, die als Pressesprecherin Whitmores arbeitet, überzeugen ihn mit dem Präsidenten spechen zu lassen. Der Präsident lässt das Weisse Haus evakuieren und die Air Force One kann gerade noch starten ehe das Gebäude in Schutt und Asche gelegt wird. Wenig später versuchen die NATO-Streitkräfte auf der Welt einen Angriff zu starten, scheitern aber an den Schutzschilden der Fremden, sie müssen den Angriff mit großen Verlusten abbrechen.

Der Präsidenten Jet landet auf dem Flugplatz der Area 51, eine Geheimbasis in der US Wüste. Dort versuchen Levinson und die dortigen Wissenschaftler einen Weg zu finden den Angreifern entgegen zu treten. Durch Zufall und zutun seines sehr zynischen Vaters, kommt David eine Idee …